Este artículo sintetiza el estudio de estas poblaciones de abejas que sobreviven al ácaro Varroa en el mundo. Estas poblaciones resistentes pueden significar una salvación para el futuro de la apicultura.
Acaro Varroa destructor
Aún hay poblaciones de abejas Apis mellifera resistentes a ácaro Varroa destructor en varios puntos del planeta. Así mismo, existen variedad de explicaciones para justificar la supervivencia a la infección de varroasis provocada por este parásito. Las prácticas apícolas modernas favorecen las vías de transmisión parasitarias que conducen a una mayor virulencia del ácaro Varroa.
Poblaciones de abejas que sobreviven al Ácaro varroa
La abeja europea, Apis mellifera, es la única especie que no tienen un ácaro como parásito natural en su cría, pero, sin embargo, es altamente sensible a dos familias de ácaros que son nativas de otras especies de abejas.
El ectoparásito, Varroa destructor, es de particular importancia ya que se considera actualmente la mayor amenaza para la apicultura en todo el mundo y causa más daño y más altos costos económicos que el resto de las enfermedades apícolas conocidas
Varroa y Apis cerana
Así mismo, la Varroa es un huésped natural de la abeja asiática Apis cerana. Por lo cual, el daño a las colonias de abejas de Asia rara vez se ha expresado, ya que su relación huésped-parásito se ha establecido a través de la escala evolutiva a lo largo de millones de años.
Tal relación estable aún no se presenta en la abeja europea. En las colonias de abejas de Asia, la reproducción de los ácaros se limita a la parasitación de las crías de zánganos, las abejas macho (Boot et al. 1999); y cuando los ácaros tratan de entrar en celdas de cría de abejas obreras, la pupa de abeja infectada junto con los ácaros se eliminan por el comportamiento higiénico de las abejas adultas.
Además, las abejas adultas de la A. cerana continúan esta limpieza capturando y matando a los ácaros foréticos (exteriores) que hay en la colonia.
Las abejas europeas Apis mellifera tienen actitudes de defensa similares a la abeja asiática, como el comportamiento higiénico, pero por lo general son menos pronunciadas y variables
Comportamiento higiénico
La eliminación específica de crías infestadas de ácaros se ha denominado Varroa Sensitive Hygienic (VSH). La conducta y el comportamiento higiénico VSH consiste en eliminar cría muerta o enferma, así como la cría de los ácaros, que es más eficaz aún en la lucha contra la infección de varroasis
Conducta higiénica y comportamiento higiénico
La distinción entre la conducta y el comportamiento higiénico VSH puede estar en el nivel de estímulo de detección de las abejas adultas.
La diferenciación entre estos comportamientos en una colonia es difícil y depende de cómo sea medida. Si la eliminación de ácaros se debe al comportamiento higiénico general, no al comportamiento VSH, la mayoría de los ácaros no son asesinados y en su lugar escapan durante el proceso de eliminación.
Sin embargo, al menos esto causa una interrupción del ciclo reproductivo del ácaro, lo que puede retrasar el crecimiento de la población de Varroa.
Su aparición en Europa
Desde que la Varroa hizo aparición en la abeja europea, se ha extendido con éxito en todo el mundo, y hoy, solo Australia y algunos lugares e islas aisladas se consideran libres de los ácaros. En Europa y América del Norte, la Varroa ha causado pérdidas devastadoras en las poblaciones salvajes de la Apis mellifera.
La especie Varroa destructor incluye varios haplotipos mitocondriales, pero solo dos son capaces de reproducirse en las colonias de A. mellifera: el haplotipo coreano que tiene una distribución mundial y el haplotipo japonés que solo se ha reportado en Japón, Tailandia, Norte y Sur América, y es considerado menos virulento que el tipo de Corea.
Abejas asiaticas y abejas europeas
La gran diferencia entre las especies de abejas asiáticas y europeas es que el ácaro Varroa es capaz de reproducirse sin problemas en celdas de cría de obreras A. mellifera.
Esto se traduce en un crecimiento exponencial de la población de ácaros que pueden conducir a la muerte de colonias en pocos años, si el control de la población de ácaros no se practica por los apicultores.
Mientras se alimentan de la hemolinfa – y del tejido graso (actualización; investigación de Samuel Ramsey 2018 – de la abeja, los daños de los ácaros en las pupas obreras condicionan su desarrollo)
A. m. scutellata en Brasil y Sudáfrica
La Varroa fue reportada por primera vez en las abejas africanizadas de Brasil a principios de 1970. Originalmente, fue descrito el haplotipo japonesa, pero ahora se sustituye por el haplotipo de Corea en la mayor parte del continente
Inicialmente, se pensaba que la presencia del ácaro en Brasil podría representar una amenaza seria, ya que se registraron altas tasas de infección. Sin embargo, se observó una reducción posterior en la infestación de ácaros que sugería un proceso adaptativo del anfitrión.
Las abejas africanizadas no requieren control de apicultores sobre los ácaros y mantienen tasas de infección más bajas (3-4 ácaros / 100 abejas) que cualquier otra colonia de A.mellifera.
Comportamiento higiénico
El comportamiento higiénico VSH es un rasgo fuerte de resistencia a la acogida de ácaros en las abejas africanizadas en Brasil y en México.
Se ha observado un índice muy bajo de fertilidad de la Varroa, no superando el 50% en las abejas africanizadas en Brasil, pero ha aumentado en los últimos años a más del 80%, debido probablemente a la sustitución del menos virulento haplotipo japones por el más virulento haplotipo coreano.
Carneiro et al. 2007 reportaron un aumento de la fertilidad del ácaro en Brasil del 56% en la década de 1980 hasta el 86% en 2005-2006. La virulencia del haplotipo coreano también podría explicar las tasas altas de fecundidad de los ácaros en las abejas africanizadas en México, ya que solo se ha encontrado allí el haplotipo de Corea.
A pesar de un aumento de la fertilidad del ácaro o la presencia del haplotipo de Corea, la población de abejas africanizadas se mantiene estable en Brasil y no ha habido informes de tasas graves de infección de ácaros.
Esto sugiere que la resistencia a los ácaros en esta población está basada en factores presentes en el huésped, la abeja, en lugar de a la virulencia parasitaria, debido probablemente a una combinación de rasgos que reducen el crecimiento de la población de ácaros, en lugar de un solo rasgo, como la reducción de la fertilidad del ácaro.
Desde que el ácaro fue introducido en Sudáfrica en 1997, las razas de abejas africanas del sur de África ha sido observada su resistencia a la Varroa y no se requiere el control de ácaros por parte de apicultores.
Por contraste con Brasil, solo el haplotipo coreano ha sido registrado en Sudáfrica. Cuando se encontró el ácaro en Sudáfrica, se vio que los ácaros se reproducen con tanto éxito en las crías de A. m. scutellata como en las razas europeas y se sospechó que la apicultura en África sufriría un impacto negativo similar al causado en Europa.
Según informes, se registraron algunas pérdidas de colonias justo después de la introducción del ácaro, pero la situación es ahora estable, lo que podría sugerir una clara adaptación del anfitrión en respuesta a los ácaros. Aunque Varroa es extremadamente común en Sudáfrica, las tasas de infestación nunca exceden 4 ácaros / 100 abejas.
La Varroa ya se ha encontrado en el este de África a principios de 2009, incluyendo Kenia, Tanzania y Uganda, incluso con un par de observaciones en Ghana, lo que sugiere también una propagación del ácaro hacia el oeste de toda África.
Los apicultores de estos países no eran aún conscientes de la presencia del ácaro ni han tenido ningún impacto negativo en la supervivencia de las colonias o la productividad (Frazier et al. 2010).
Anteriormente, las abejas de Túnez, A. m. intermissa, fueron descritas como la raza más resistente por un mayor rasgo de comportamiento higiénico frente a la Varroa. Kefuss et al. 2004 importaron reinas de A. m. intermissa a Francia y han observado reducción de las infestaciones de ácaros en sus híbridos.
Las abejas africanizadas de Brasil son genéticamente idénticas a su raza africana ancestral, A. m. scutellata, debido a las cualidades genotípicas que desplazan a la raza europea. Por lo tanto, la resistencia al ácaro de la A. m. scutellata en Brasil y África podrían explicarse por elementos genéticos comunes preexistentes de resistencia parasitaria.
Además de las conductas defensivas activas, las características adicionales de la A. m. scutellata incluyen mayores tasas de fuga, enjambres migratorios, el desarrollo más rápido de colonias, y colonias generalmente más pequeñas.
Además, un periodo reducido de desarrollo de la abeja y el tamaño de las celdas más pequeñas, puede reducir la capacidad de los ácaros Varroa madre para producir descendencia viable de hembras apareadas antes de que la abeja adulta emerja de la celdilla de puesta.
Sin embargo, han demostrado claramente que el tamaño de celdas pequeñas no redujo las infestaciones por ácaros Varroa en razas europeas de A. mellifera. Se ha sugerido que el clima también que puede desempeñar un papel en la reducción de la infestación por ácaros.
Aunque es más probable que el clima afecte indirectamente al crecimiento de la población de ácaros mediante la regulación de cantidades de cría de abejas o influye en la activación de conductas de defensa en las abejas.
Las infecciones por virus en las abejas de Sudáfrica se han detectado en niveles bajos, y no parecen afectar el estado de salud de estas colonias, y el virus DWV fue el gran ausente en los controles. DWV ha sido reportado en Brasil junto con otros virus, pero los efectos negativos de las infecciones de virus no se experimentan allí tampoco.
Isla de Fernando de Noronha
En 1984, una población aislada de abejas italianas (A. m. ligústica) se estableció en la isla de Fernando de Noronha frente a la costa de Brasil.
Esta población se inició para proporcionar polinizadores de plantas, proyecto para empoderar a los isleños a ser autosuficientes en la producción de miel, y para ofrecer a los apicultores de la parte continental un aislamiento de razas europeas, que tienen un temperamento más suave que las abejas africanizadas.
Reinas de abejas de Italia se introdujeron en colmenas huérfanas brasileñas de la parte continental, que estaban infestadas de Varroa. La población de abejas en la isla creció en número; el control de ácaros se realizó durante 12 años; y las colonias eran suaves, grandes y productivas.
Las tasas de infección de ácaros fueron mayores en la isla que las reportadas en la parte continental, que tiene abejas africanizadas, pero esta tasa de infección en la población cayó entre 1991 y 1996 de 26 a 14 ácaros / 100 abejas, y se sospecha en las adaptaciones resistencia frente al ácaro de las huéspedes.
La fertilidad del ácaro en la isla fue alta, en contraste con las abejas africanizadas en el continente (alrededor del 50%; Rosenkranz y Engels 1994). El comportamiento higiénico en las colonias de Fernando de Noronha fue similar al de otras razas europeas y casi un 50% más bajo que las colonias de abejas africanizadas.
Correa-Marques et al. (2002) trajo reinas de Fernando de Noronha a Alemania para hacer comparaciones con las abejas locales (A. m. carnica), pero no se encontraron diferencias en las tasas de infección de ácaros. Por otra parte, el comportamiento higiénico fue significativamente menor en las colonias encabezadas por reinas de la isla Fernando de Noronha (Correa-Marques et al. 2002).
Lo que estaba haciendo posible que las abejas de Fernando de Noronha pudieran mantener una infestación baja de ácaros no fue efectivo en Alemania. Esto sugiere que su capacidad de supervivencia se debe a algo más que a mecanismos de resistencia genéticos de los huéspedes, las abejas (Correa-Marques et al. 2002).
El análisis de ADN mitocondrial demostró que todas las colonias muestreadas en 1996 todavía eran 100% de la raza A. m. ligustica sin hibridar con las abejas africanizadas (De Jong y Soares 1997).
También se informó por Correa-Marques et al. (2002) que había 100 colonias de abejas italianas en la isla, con la mitad de ellas en colmenas gestionadas y la otra mitad salvaje que vive en cavidades de árboles.
Es importante destacar que la isla de Fernando de Noronha está siendo parasitada por el haplotipo ácaro japonesa original que fue introducido desde la parte continental de Brasil cuando la población de abejas de la isla se estableció (Strapazzon et al. 2009).
La presencia del haplotipo japonés menos virulento en la isla podría explicar cómo esta población de abejas se las arregla para sobrevivir con la infestación incontrolada de ácaros Varroa. El aislamiento de esta población puede haber impedido, además, la introducción de virus de abejas, lo que contribuiría al estado de salud general y la supervivencia de la población.
Se necesitan más estudios sobre esta población para comprender mejor su supervivencia a la Varroa y para determinar si es un resultado de las adaptaciones de las abejas, la virulencia de ácaros o una combinación de ambos.
Primorie, Rusia
La asociación más antigua conocida de Apis mellifera y Varroa destructor está en el oriente de Rusia (Primorsky), desde el contacto a mediados de 1800 entre la A. cerana que bordea el territorio y la introducción de colonias de A.mellifera (Danka et al. 1995).
Los exámenes iniciales de estas colonias de abejas europeas sugirieron que podrían ser resistentes gracias a la selección natural, debido a una larga asociación con el ácaro (Danka et al. 1995). Una gran cantidad de abejas de esta región fue importada desde los EE.UU. para evaluar la resistencia del ácaro (Rinderer et al. 2001).
Investigaciones de comparación entre abejas resistentes y locales en los EE.UU. han demostrado que las abejas rusas tuvieron un crecimiento de la población de ácaros más lento (Rinderer et al. 2001).
El aumento del comportamiento higiénico (de Guzmán et al. 2002; Rinderer et al. 2001) con una puesta de cría menos atractiva para la Varroa (Rinderer et al. 2001), ya que el proceso reproductivo del ácaro registró altas tasas de infertilidad, alrededor del 50% (de Guzmán et al. 2008).
En los EE.UU. se ha establecido un gran programa de reproducción de abejas resistentes, basado en esta población de abejas rusas, y estas reinas están disponibles comercialmente (revisado por Rinderer et al. 2010).
Gotland, Suecia
Al final de la década de 1990, una población aislada de 150 colonias de abejas se estableció en el extremo sur de Gotland, una isla en el Mar Báltico frente a la costa oriental de Suecia.
Posteriormente las colonias llegaron a una variedad de lugares en Suecia que incluían una diversidad en la zona de razas de abejas (Fries et al. 2003). El propósito del experimento inicial fue evaluar si la población de Varroa podrían erradicarse en las condiciones climáticas nórdicas y sin tratamientos de control de ácaros. Las colonias se infestaron artificialmente con cantidades iguales de Varroa (Fries et al. 2003).
La población de Varroa fue controlada permanentemente durante los ciclos de enjambrazón de las abejas, las pérdidas de invierno, las tasas de crecimiento de ácaros en el otoño, y el tamaño de las colonias en la primavera.
En los primeros 3 años, más del 80% de las colonias murió debido a la rápida acumulación de ácaros (Fries et al. 2003). Muchas colonias mantenían su vida durante los 2 primeros años, pero en el tercer año, los enjambres disminuían y presentaban colonias demasiado débiles (Fries et al. 2003).
Después de las pérdidas iniciales, las tasas de infección de ácaros en otoño disminuyeron, la mortalidad invernal disminuyó, y la incidencia de la enjambrazón aumentó de nuevo como colonias recuperadas (Fries et al. 2006).
El experimento de la infección cruzada de abejas resistentes y abejas locales mostró que las colonias de ácaros resistentes de Gotland tuvieron una tasa de crecimiento de la población de ácaros un 82% menor, independientemente de la fuente de ácaros (Fries y Bommarco 2007).
Este estudio demostró claramente la supervivencia a largo plazo de las abejas de Gotland con infestación de ácaros sin tratamiento, y sugirió que las adaptaciones de los huéspedes se han producido a través de la selección natural en la población (Fries y Bommarco 2007).
Las colonias de ácaros resistentes en Gotland son pequeñas en comparación con las colonias de ácaros susceptibles en el mismo entorno (Locke y Fries 2011). Tienen menos abejas adultas durante el verano, cerca de la mitad de la cantidad de cría de obreras y una décima parte de la cantidad de cría de zánganos (Locke y Fries 2011).
La reducción de tamaño y de cría de las colonias pueden ser una estrategia adaptativa para limitar las oportunidades reproductivas de los ácaros y retardar el crecimiento de su población, especialmente teniendo en cuenta el atractivo de la presencia de cría de zánganos para la reproducción de ácaros (Boot et al. 1993, 1994; Calis et al. 1999; Fuchs 1990 ; Fries et al. 1,994).
La generación de un enjambre suele causar la salida del 40 al 70% de la población de abejas obreras adultas junto con mucha de la Varroa forética, seguido de un período sin cría en la nueva colmena, lo cual restringe la reproducción de ácaros (Wilde et al. 2005).
Aunque en la población de Gotland se redujo inicialmente la presencia de ácaros en las colonias nuevas de abejas enjambradas, no podía prevenirse el desarrollo de altos niveles de ácaros en el otoño (Fries et al. 2003). Las diferencias en la atractividad cría y el comportamiento higiénico no eran evidentes entre las colonias de Gotland y colonias de ácaros susceptibles locales (Locke y Fries 2011) lo que sugiere que estos rasgos probablemente no eran tan importantes en Gotland como lo son para las abejas africanizadas.
Sólo alrededor del 50% de los ácaros en las colonias de Gotland producían con éxito ácaros hijas fecundadas viables que contribuyen a la población de ácaros de la colonia, en comparación con aproximadamente 80% en colonias susceptibles locales (Locke y Fries 2011).
El retraso en la puesta de huevos por los ácaros madre y la presencia de crías de ácaros muertas fueron registradas como las causas más comunes del fracaso de la reproducción de la Varroa (Locke y Fries 2011).
Una posible explicación para el escaso éxito reproductivo en la población Gotland podrían ser las sustancias volátiles responsable de iniciar la ovogénesis en ácaros (Garrido y Rosenkranz 2.004; Nazzi y Milani 1996; Trouiller Milani y 1999; Frey et al. 2013).
La mayor proporción de la descendencia de ácaros muertos observada en las colonias Gotland puede ser una consecuencia adicional de retraso en la puesta de huevos y en los ácaros inmaduros de cuerpo blando, más vulnerables a los daños cuando se exponen a pupas de abejas más maduras que están mudando o han aumentado sus movimientos en la celda (Calderón et al. 2012; Martin 1994).
La herencia del escaso éxito reproductivo de ácaros en la población de Gotland fue investigada examinando rasgos en colonias hijas a través de inseminaciones artificiales de abejas resistentes y ácaros susceptibles junto con sus cruces recíprocos.
El reducido el éxito reproductivo del ácaro se expresó casi por igual en todas las colonias con un origen genético de las abejas resistentes de Gotland sin importar si la contribución genética era maternal, paternal, o ambos (Locke 2015). Estos resultados demostraron que este rasgo tiene un fuerte componente genético en su herencia en la población de abejas resistentes de Gotland (Locke 2015).
Behrens et al. (2011) estudió el genoma de zánganos, que son haploides frente a las hembras diploides, con presencia y sin presencia de ácaros para identificar los rasgos cuantitativos (QTL) implicados posiblemente en la inhibición de la reproducción de ácaros.
Los zánganos en su estudio fueron criados por hijas híbridas de las reinas de la población de Gotland (Behrens et al. 2011). Su análisis encontró regiones objetivo en tres cromosomas con QTL que parecían interferir con la reproducción de ácaros (Behrens et al. 2011). En un estudio de seguimiento, Lattorff et al. (2015) escaneó estas regiones QTL en muestras de abejas de la población de Gotland antes (en 2000) y después, se había producido la selección natural (en 2007).
Ellos encontraron una fuerte pérdida global de heterocigosidad en estas regiones, lo que sugiere que la deriva genética, la selección, o ambas se habían producido en esta población. En dos loci en el cromosoma 7, la reducción fue mayor que lo que podría esperarse por sí sola de la deriva genética (Lattorff et al. 2015) lo que sugiere que esta pequeña región genómica experimentó una fuerte selección (Lattorff et al. 2015).
Un prometedor gen candidato identificado en esta región genómica de la abeja puede ser significativo, que afecta a la reproducción de los ácaros en su oxidorreductasa glucosa-metanol-colina (GMCOX18). El gen Oxidorreductasa se han identificado como participante en diversas funciones de la A. mellifera, incluyendo la biosíntesis de la cutícula (Kunieda et al. 2006) y están implicados en las defensas químicas de las larvas de otros insectos, como escarabajos de las hojas, mostrando una secreción glandular que repele a sus enemigos (Chrysomelidae; Michalski et al. 2008; Rahfeld et al. 2014) . Este gen candidato podría estar implicado en las sustancias volátiles que influyen en la ovogénesis de las crías de los ácaros, y apoyan las hipótesis anteriores de los mecanismos que explican el escaso éxito reproductivo de los ácaros en estas poblaciones.
Las tasas de ácaros en el otoño pueden ser altas en la población de Gotland (Locke et al. 2014) con respecto al umbral de mortalidad invernal para esta región (> 0,3 ácaros / abejas; Fries et al. 2003).
A pesar de que sobreviven, las colonias de Gotland a menudo tienen abejas adultas con síntomas de alas deformes y pueden tener infecciones altas de DWV similares a las colonias susceptibles a los ácaros (Locke et al. 2014). Esto podría sugerir que la población también ha adquirido una tolerancia para DWV además de su resistencia adaptativa al ácaro.
El virus de la celda negra de reina (BQCV) y el virus de la cría sac (SBV) disminuyeron dramáticamente en el otoño en las colonias resistentes de Gotland, pero aumentó en las colonias susceptibles (Locke et al. 2014). Aunque BQCV y SBV rara vez son responsables de la muerte de las colonias, las dos son enfermedades virulentas de la cría que pueden tener efectos muy perjudiciales para el funcionamiento de la colonia y su salud en general (Ribière et al. 2008; Bailey y Bolas 1991; Bailey y Fernando 1972; Anderson y Giacon 1992 ). Una reducción de estos virus en el otoño podría apoyar una mejor salud general de hibernación de las abejas adultas, que son responsables del crecimiento de colonias en la primavera.
La población de Gotland hoy consta de 20-30 colonias. Los proyectos actuales en esta población incluyen la identificación de los cambios en las sustancias volátiles de la cría y la expresión de genes que juegan un papel en el éxito reproductivo de los ácaros, así como la investigación a través de la detección genómica de diferencias microbianas en esta población que pueden apoyar su longevidad general.
Aunque las abejas Gotland son relativamente no agresivas, las colonias son pequeñas y, por lo tanto, no aportan mucha producción de miel. La introducción de estas abejas en un programa de cría podría mantener la resistencia a la Varroa, pero mejorar sus rasgos comerciales productivos es de interés.
Avignon, Francia
A lo largo de la década de 1990, colonias de abejas que eran salvajes o de colmenares abandonados y que no habían sido tratadas contra la Varroa, durante al menos 3 años, fueron registradas en dos lugares en el sur y el oeste de Francia, Aviñón y Le Mans, respectivamente (Le Conte et al. 2007 ).
Colonias adicionales se registraron en base a las respuestas en una encuesta de apicultores y no habían sido tratadas contra los ácaros durante al menos 2 años (Le Conte et al. 2007). A finales de la década, un total de 52 colonias estaban en Aviñón y 30 en Le Mans (Le Conte et al. 2007). No se utilizó el control de ácaros, y la gestión se limitaba a la recolección de miel (Le Conte et al. 2007).
En más de 7 años (1999-2005), no hubo diferencias significativas en la mortalidad anual de colonias, entre las colonias no tratadas y colonias susceptibles a los de ácaros cercanas que fueron tratadas.
Sin embargo, las tasas de infección de ácaros se mantuvieron tres veces por debajo en las colonias no tratadas, sugiriendo que eran capaces de alguna manera de inhibir el crecimiento de la población del ácaro (Le Conte et al. 2007).
Las colonias susceptibles produjeron casi el doble de la cantidad de miel en comparación a las colonias resistentes, y no se observaron grandes diferencias en la tendencia de enjambrazón (Le Conte et al. 2007).
Navajas et al. (2008) explicó la expresión de genes en comparación entre las abejas de la población de ácaros resistentes de Aviñón y las abejas susceptibles locales. Su estudio encontró interesante que varios genes implicados en la cognición olfativa y la excitabilidad neuronal se marcaban en las abejas resistentes (Navajas et al. 2008).
Las abejas resistentes de Aviñón podrían tener una mayor sensibilidad a los estímulos ambientales y estar mejor adaptadas para la detección y eliminación de crías de ácaros en celdas infectadas (Navajas et al. 2008). No está claro cómo las abejas son capaces de reconocer al ácaro en el interior de las celdas de cría, pero puede ser por una reacción de estrés no especificada en las pupas (Aumeier y Rosenkranz 2001).
El comportamiento higiénico o incluso específicamente el comportamiento de VSH podrían explicar la resistencia de estas poblaciones al ácaro, ya que se ha demostrado que generalmente las abejas higiénicas tienen una mayor sensibilidad olfativa y capacidad de respuesta en comparación con las abejas no higiénicas (Gramacho y Spivak 2003; Masterman et al. 2001). Los primeros trabajos sobre la población de las colonias iniciales que sobreviven en Avignon a los ácaros han demostrado que tenían una mejor respuesta antenal al identificar a la Varroa (Martin et al. 2.001).
El escaso éxito reproductivo de la población de ácaros se redujo en un 30% en colonias de abejas resistentes en Aviñón en comparación con las colonias locales susceptibles a los ácaros, una tendencia similar a la población de abejas resistentes en Gotland (Locke et al. 2012b).
Sin embargo, la población de Aviñón tuvo un porcentaje significativamente mayor de ácaros infértiles que la observada en la población de Gotland (Locke et al. 2012b). Cuando las Varroa madre reproducen su descendencia se alimentan colectivamente de la pupa de abeja induciéndolas más daño y un estímulo más fuerte de estrés de las pupas logra que no se reproduzcan. Harbo y Harris (2005) han sugerido que las abejas con alto VSH eliminan más a menudo a los ácaros en su reproducción, lo que resulta en la aparición de una alta tasa de infertilidad.
Las abejas adultas resistentes de Avignon tienen un comportamiento VSH. Pupas sin opercular, o fase prolongada de prepupa, es una característica típica de la conducta VSH, y se ha observado en la población de Avignon (Le Conte, comunicación personal). La cuantificación de conductas higiénicas y VSH en esta población es un objetivo actual de investigación.
Hoy en día, la población de Aviñón mantiene las características de resistencia a los ácaros. Las colonias sin embargo son agresivas y por lo general no producen mucha miel. En una interacción del genotipo-ambiente reciente a nivel europeo, las colonias descendientes no han demostraron mejor o peor supervivencia en ambientes diferentes, en comparación con las colonias locales (Meixner et al. 2015).
Esto podría sugerir una influencia ambiental en la resistencia de Aviñón, pero se necesita más estudios, que también podría aplicarse a otras poblaciones de abejas resistentes. En Le Mans, el oeste de Francia, las colonias aún sobreviven sin tratamientos contra la Varroa y vale la pena investigar estos mecanismos de supervivencia.
Arnot Forest, Ithaca, Nueva York, EE.UU.
El Bosque Arnot es una gran reserva de investigación al sur de Ithaca, Nueva York, y es propiedad de la Universidad de Cornell. La población de abejas en este bosque es resistente a la Varroa y está compuesta en su totalidad de colonias salvajes que anidan en cavidades de árboles, en lugar de en colmenas de cuadros movibles.
El primer censo de esta población se llevó a cabo en 1978, cuando se localizaron 18 colonias, unos 10 años antes de que el ácaro apareciera en el Estado de Nueva York (Visscher y Seeley 1982). El censo se repitió en 2002 y confirmó la supervivencia continua de la población, con 16 colonias, 15 años después de la llegada del ácaro Varroa a la región (Seeley 2007).
Colmenas cebo se pusieron en el Bosque Arnot a principios de la primavera de 2003, para recoger los nuevos enjambres en colmenas de cuadros movibles e investigarlas (Seeley 2007).
Las colmenas cebo se mantuvieron en el bosque, y las infecciones de ácaros se registraron mensualmente hasta las colonias perecieron a los ataques de osos negros en el siguiente invierno de 2004-2005 (Seeley 2007).
La inspección continuada de las colonias que viven en las cavidades de árboles mostró que la población en su conjunto se mantuvo estable durante 3 años a pesar de la infección de ácaros (Seeley 2007). Una comparación de las colmenas de este bosque, en cavidades y en las colmenas cebo, no reveló diferencias en el crecimiento de infección de ácaros (Seeley 2007).
Por lo tanto, se sugirió que las abejas del Arnot Forest no son mejores para limitar el crecimiento de la población de ácaros y tal vez no tienen los mecanismos adecuados para ello (Seeley 2007). La supervivencia de la población se sugirió por la presencia del haplotipo menos virulento del ácaro japonés (de Guzmán et al. 1999) o debido a adaptaciones de los ácaros (Seeley 2007). El nivel de tolerancia a la plaga de ácaros podría ser una explicación adicional para la supervivencia de esta población, con una tasa de crecimiento de la población de ácaros similar a colonias de ácaros susceptibles.
Las pequeñas cavidades de los nidos en el bosque producen colonias generalmente más pequeñas, que causan la producción de cría limitada y en consecuencia pueden frenar el crecimiento de la población de ácaros. Las pequeñas cavidades de nidos también pueden causar un aumento de la tasa de enjambre (Seeley y Morse 1976) y proporcionan oportunidades de transmisión más verticales para el ácaro que promovería adaptaciones no virulentas (Fries y Camazine 2001). Por otra parte, las vías de transmisión horizontal que seleccionan infecciones de ácaros más virulentas (Fries y Camazine 2001) se reducen en esta población ya que las colonias son muy dispersas (Seeley et al. 2015).
El análisis de la estructura genética reveló que las abejas del bosque de Arnot son una población autosostenible genéticamente, distintas y no compatibles a los enjambres de apiarios gestionados cercanos (Seeley et al. 2015).
El análisis reveló que haplotipos comunes a A. m. ligustica y A. m. carnica se distribuyen casi por igual en las abejas del Arnot Forest, revelando que la población probablemente no era ancestral a la A. m. mellifera que colonizó primero la región en la década de 1600 (Seeley et al.2015).
Cambios genómicos en la población de abejas de Arnot, antes y después de la llegada del ácaro, se analizaron por secuenciación de todo el genoma de las muestras de abejas históricas recogidas de la población en 1978 en comparación con las muestras tomadas en 2010 (Mikheyev et al. 2015).
Este estudio ha demostrado que la población, evidentemente, se estrelló, probablemente después de la llegada de la Varroa, y que durante este tiempo, las colonias eran demasiado débiles para producir reinas, lo que se tradujo en una pérdida de la diversidad del haplotipo en la población (Mikheyev et al. 2015 ).
Durante este cuello de botella, las colonias eran todavía capaces de producir zánganos con diversidad genética y se mantuvo sin cambios (Mikheyev et al. 2015). Al menos 232 genes distribuidos en todo el genoma de la abeja mostraron signos de la selección en esta población, pero no hubo evidencia de un barrido selectivo duro (Mikheyev et al. 2015).
Además, ninguno de los genes bajo selección se asociaron con la respuesta inmune, lo que sugiere que la resistencia a los virus, por ejemplo, era poco probable que estuviera involucrada en la supervivencia de esta población (Mikheyev et al. 2015).
La diversidad genética puede mejorar la resistencia a las enfermedades y la salud de las colonias (Tarpy 2003). Sin embargo, no podría explicar la supervivencia de la población del Arnot Forest, ya que estas reinas no tienen una mayor frecuencia de apareamiento comparada con las reinas de las colonias gestionadas por apicultores cercanas (Tarpy et al. 2015).
Mikheyev et al. (2015) encontraron que la mitad de los genes que muestran signos de la selección en el análisis del bosque Arnot estaban relacionados con el desarrollo de la abeja.
Esto podría sugerir que los cambios en el programa de desarrollo de la abeja podrían influir en el crecimiento de la población de ácaros en las colonias, ya que, por ejemplo, la reproducción del ácaro se sincroniza directamente con el desarrollo de la pupa de la abeja (Martin 1994).
No se observaron diferencias morfológicas con las abejas del Arnot Forest, que tienen un tamaño de cuerpo más pequeño, más similares a las abejas africanizadas, que las abejas típicas europeas (Mikheyev et al. 2015). Esto podría significar una duración de desarrollo más corto o espacio en celdas inadecuado para la reproducción de ácaros en el Bosque Arnot, a pesar de que estas características no son suficientes para apoyar plenamente la resistencia al ácaro (Martin 1998; Seeley y Griffin 2011).
Hoy en día, se estima que hay 18 colonias que viven en el bosque en un censo realizado en 2011 (Seeley et al. 2015). Tener acceso a las abejas en colmenas de cuadros movibles de Arnot Forest es un objetivo principal para permitir investigaciones sobre ambas características de abejas y ácaros que apoyan la supervivencia de esta población sin tratamiento sobre la Varroa.
Discusión
Las poblaciones estudiadas aquí demuestran que la resistencia al ácaro Varroa es posible para las abejas Apis mellifera en todo el mundo (Figura 1) y que existen varias rutas de adaptación genéticas para lograr una resistencia sostenible al ácaro (Tabla I). En todas las poblaciones, parece que hay una variedad de rasgos de abejas resistentes a los ácaros que contribuyen a la reducción del crecimiento de la población de ácaros dentro de la colmena, en oposición a el protagonismo de un solo rasgo.
Figura 1.
La distribución mundial de poblaciones de Apis Mellifera resistentes al ácaro Varroa.
Tabla I
Resumen de los rasgos importantes de las abejas resistentes a los ácaros. Una marca de verificación indica una diferencia significativa de las abejas susceptibles, mientras que una cruz indica una diferencia no significativa y una caja vacía indica que el rasgo aún no se ha medido.
Mecanismos resistentes a la Varroa
La resistencia del huésped se define como la capacidad de las abejas para reducir la aptitud del parásito, mientras que la tolerancia del huésped se define como la capacidad de las abejas para reducir el efecto del parásito (Schmid-Hempel 2.011).
Queda por aclarar si la supervivencia de las abejas del Arnot Forest y las abejas italianas en Fernando de Noronha se deben a una resistencia de adaptativa del anfitrión, la tolerancia a la infección de ácaros, o la reducción de la virulencia del ácaro ya sea por haplotipo del ácaro.
Si bien muchas de estas poblaciones revisadas aquí demuestran claramente la adaptación del huésped para resistir al ácaro o al menos la tolerancia. Las investigaciones han sido muy centradas en las abejas, probablemente debido a la común aceptación científica de que el ácaro Varroa tiene una variación genética baja en Europa debido a su origen clonal (Solignac et al. 2005). Una comprensión más profunda de la función pasiva o activa del ácaro en la co-evolución entre todas estas poblaciones sería clave.
Los mecanismos de resistencia como el comportamiento higiénico parecen jugar un papel importante en la A. m. scutellata, en sus poblaciones de abejas de Brasil y Sudáfrica, e incluso en la población de abejas en Rusia (Tabla I). Sin embargo, estos rasgos no parecen ser más expresados significativamente en la población de ácaros resistentes de Gotland, en comparación con las abejas locales susceptibles a los ácaros (Tabla I). Los estudios sobre la abeja asiática resistente (A. cerana) han demostrado que el comportamiento higiénico contribuyen a su resistencia global (Fries et al. 1996; Rosenkranz et al. 1,993).
Parece claro que el Gotland, Avignon, y las poblaciones de abejas rusas han desarrollado resistencia a los ácaros, ya que son capaces, en formas aún desconocidas, de reducir el éxito reproductivo del ácaro (Tabla I).
Los modelos de simulación de Apis cerana han sugerido que la falta de reproducción de los ácaros y limitado la cría de zánganos son suficientes para explicar la resistencia al ácaro Varroa en esta especie (Fries et al. 1994).
Las poblaciones de abejas A. mellifera con reducción de la reproducción de ácaros pueden tener formas únicas de la consecución de este mecanismo de resistencia, que podrían incluir cambios en las sustancias volátiles (feromonas) que generan las crías de abejas, en el comportamiento VSH de las abejas adultas con la eliminación selectiva de los ácaros que se reproducen, o incluso ambos mecanismos combinados.
Reducir el tamaño de la colonia es un parámetro interesante para la resistencia a los ácaros, expresada en las poblaciones de abejas en Brasil, Sudáfrica, Gotland, y en el Bosque de Arnot, pero no en Rusia o en la isla de Fernando de Noronha (Tabla I).
Un tamaño reducido de la colonia y la reducción de la producción de cría (en concreto la producción de cría de zánganos) significan oportunidades limitadas para la reproducción de los ácaros y es una característica muy importante de la abeja asiática resistentes a la Varroa (Fries et al. 1994). Una observación notable es que el pequeño tamaño de una colonia parece ser un rasgo común de las poblaciones con las abejas silvestres (como Brasil, Sudáfrica, y el Bosque Arnot) o con una gestión menos intensificada (como en Gotland).
Perspectivas sobre la gestión apícola
Es importante destacar que todas las poblaciones de abejas resistentes a los ácaros en este estudio eran ajenas o en buena parte a la gestión productiva de los apicultores.
La industria apícola está drásticamente amenazada por las catastróficas pérdidas de colonias debido a la propagación de enfermedades de abejas y parásitos, especialmente el ácaro Varroa(Neumann y Carreck 2010; Ratnieks y Carreck 2010). Irónicamente, la propagación de estas enfermedades en la apicultura se facilita a través de prácticas de manejo necesarias para la producción intensiva (Fries y Camazine 2001).
Procesos evolutivos como la selección natural que conducen a una relación estable huésped-parásito, como se ve con la abeja asiática, se han visto obstaculizados por él en las anfitrionas abejas europeas, ya que las prácticas apícolas y los tratamientos obligatorios eliminan los ácaros y en consecuencia la presión necesaria para que pueda ocurrir un proceso selectivo de adaptación.
Además de eso, los medicamentos administrados por los apicultores a sus colonias para tratar contra la varroasis en realidad suelen causar más daños a la salud de la abeja (Haarmann et al. 2002; Johnson et al. 2009; Locke et al. 2012a).
Las adaptaciones hacia la reducción de la virulencia del ácaro dependen de las rutas de transmisión disponibles dentro de la población de abejas, que pueden ser alteradas por la apicultura. La transmisión vertical de madre a hija conduce a la reducción de la virulencia, mientras que la transmisión horizontal entre colonias conduce a un aumento de la virulencia de ácaros (Schmid-Hempel 2011).
Las prácticas apícolas modernas en realidad favorecen las vías de transmisión parasitarias que conducen a una mayor virulencia, sobre todo mediante la técnica de prevención de la enjambrazón, el hacinamiento de colonias en apiarios de alta densidad, y mediante el intercambio de elementos de colmenas entre las colonias enfermas o muertas (Fries y Camazine 2001; Seeley y Smith 2015).
Estas poblaciones de A. mellifera resistentes a los ácaros Varroa tienen toda la presión y posibilidad de infección a los ácaros naturales y se las ha dado la oportunidad de adaptaciones naturales sin la influencia de las prácticas típicas apícolas.
Abejas silvestres de Brasil y África, que sufren la presión de selección natural frente a la infección de ácaros, de manera natural, procesan adaptaciones hereditarias que contribuyen a la estabilidad de la población. Esta presión de selección constante puede ser necesaria a pesar de que las abejas de la miel A. m. scutellata en Brasil y África tienen una predisposición genética para la resistencia los ácaros.
Muchas de estas colonias de poblaciones naturales resistentes a la Varroa son más pequeñas que las colonias se ven en los asentamiento de la apicultura, porque la necesidad artificial de altos rendimientos de producción de miel en la apicultura las ha eliminado. La capacidad de enjambrar de las colonias podría no prevenir por completo la acumulación de población de ácaros en el otoño, pero cuando se combina con otras dinámicas y rasgos de resistencia a los ácaros, pueden contribuir a la reducción del crecimiento de la población de ácaros y la mejora de la longevidad de la colonia.
La anormal alta densidad de colonias en la apicultura conduce a la reinfección alta de ácaros y a una mayor propagación de las enfermedades (Seeley y Smith 2015). Sin embargo, una alta densidad de colonias no es típico entre las poblaciones resistentes de Apis mellifera. Se han estimado 10 millones de colonias de abejas en África del Sur con solo un 1% de ellas gestionadas por los apicultores (Strauss et al. 2013).
La apicultura es generalmente menos intensiva allí, y las nuevas colonias gestionadas por apicultores suelen ser capturadas de enjambres silvestres. Una situación similar se observa en Brasil, con una gestión menos intensificada y una mayor población silvestre de abejas (Vandame y Palacio 2010). Por el contrario, la mayoría de las colonias de Europa y América del Norte son gestionados por los apicultores y las colonias salvajes que han escapado suelen proceder de enjambrazones de explotaciones apícolas, al contrario que en el sur de África. La población del bosque de Arnot, por el contrario, tiene una densidad de 1 colonia / km2, mucho menor que la densidad de colonias gestionadas por apicultores en la región (Seeley et al. 2015).
Conclusiones
Hay una necesidad urgente de soluciones sostenibles frente a la amenaza de los ácaros Varroa para la viabilidad económica de la apicultura y la agricultura, así como para la salud de las abejas, la conservación del entorno, y para los servicios que las abejas prestan a los ecosistemas. La comprensión de las interacciones naturales y las adaptaciones entre las abejas y la Varroa es un primer paso, esencial hacia el logro de este objetivo.
Estas poblaciones de abejas resistentes a los ácaros proporcionan información valiosa y dan esperanza de una solución potencialmente sostenible. Es importante destacar que, actúan como ejemplos que resistir a las crías de Varroa es posible en todas las poblaciones de abejas de todo el mundo.
Una posible vía es por reproducción de los rasgos de resistencia a los ácaros genéticamente heredables o adaptados de estas poblaciones, como las defensas de comportamiento higiénico o la reducción del éxito reproductivo del ácaro.
Sin embargo, estas poblaciones resistentes delatan también la influencia que tiene la apicultura en el desarrollo de infecciones y su expansión en las colonias de abejas, y, en consecuencia, por ejemplo, sugieren que la solución más eficaz para mejorar la salud de las abejas vendría de la adopción sostenible de mejores prácticas de gestión.
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Editor inicial del artículo: Yves Le Conte of French National Institute for Agricultural Research
Expresiones de gratitud
Me gustaría dar las gracias al consejo de redacción por la invitación a escribir este artículo, así como a dos revisores anónimos por comentarios útiles para mejorar esta publicación. Joachim de Miranda e Ingemar Fries también agradeceros por vuestros comentarios anteriores sobre el manuscrito. El apoyo financiero fue proporcionado por The Swedish Research Council Formas.
Populations d’abeilles ( Apis mellifera ) survivant naturellement à l’acarien Varroa
Varroa destructor / résistance aux acariens/ adaptation hôte-parasite / sélection naturelle / apiculture
Natürliche Honigbienen populationen, die trotz Varroabefall überleben
Varroa destructor / Varroaresistenz / Parasit-Wirt-Anpassungen / Imkerei / natürliche Selektion
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